Duración del desarrollo y estadísticos poblacionales de Capulinia sp. cercana a jaboticabae von Ihering (Hemiptera: Eriococcidae) sobre varias especies de Psidium

Dorys T Chirinos, Francis Geraud-Pouey, Gustavo Romay

Recibido: 21-ii-2002
Aceptado: 09-ix-2002
Correcciones devueltas por el autor: 27-xi-2002

Resumen

Chirinos DT, Geraud-Pouey F, Romay G. 2003. Duración del desarrollo y estadísticos poblacionales de Capulinia sp. cercana a jaboticabae von Ihering (Hemiptera: Eriococcidae) sobre varias especies de Psidium. Entomotropica 18(1):7-20.

Capulinia sp. es una nueva especie y la poca información disponible apunta su origen neotropical y probablemente amazónico. Para estimar su amplitud de hospederas y lo favorable de dos selecciones de guayabo, Psidium guajava L. [Criolla Roja (CR) y Selección 12 (S12)], se evaluó durante junio-octubre 1999, la supervivencia, fertilidad y estadísticos poblacionales, en esas selecciones y otras especies: P. friedrichsthalianum Berg.-Niedenzu y P. guineense Swartz. La supervivencia de Capulinia resultó sobre P. guajava CR>S12>P. friedrichsthalianum>P. guineense. La menor supervivencia sobre S12 comparada con CR se debió a las escasas exfoliaciones de corteza en la primera. La alta mortalidad sobre P. friedrichsthalianum y P. guineense podría deberse a factores bioquímicos, lo cual sugiere que sobre éstas hospederas no evolucionó Capulinia. La supervivencia (90%), fertilidad (2639,80±161,43 huevos/hembra) y estadísticos poblacionales (R_o:1090,81, T:45,37 y r_m:0,20) para Capulinia sobre CR explican las altas infestaciones ocurridas durante la colonización de nuevas zonas en ausencia de enemigos naturales eficientes. Esa capacidad de desarrollo poblacional justifica en parte la importancia que alcanzó como plaga del guayabo en Venezuela. El efecto de las condiciones físicas de la corteza y la bioquímica de las plantas podrían constituir fuentes de resistencia, que contribuirian a disminuir daños por Capulinia sp.

Palabras clave adicionales: Coevolución, mota blanca del guayabo, resistencia fenética.

Chirinos DT, Geraud-Pouey F, Romay G. 2003. Development time and population parameters of Capulinia sp. near to jaboticabae von Ihering (Hemiptera: Eriococcidae) on several Psidium species. Entomotropica 18(1):7-20.

Capulinia sp. is a new species and the scarce available information points toward its neotropical origin, probably Amazonian. Survival, fertility and populations statistics were evaluated on guava selections, Psidium guajava L, [Criolla Roja (CR), Selección 12 (S12) ] and on other species: P. friedrichsthalianum Berg.-Niedenzu y P. guineense Swartz during June-October 1999 to estimate host plant amplitude and favorability of the guava accessions to the insect. The ranking of host plants with respect to survival of Capulinia sp. was: on P. guajava CR>S12>P. friedrichsthalianum>P. guineense. The lower survival on S12 as compared with CR was due to the scarcity of bark exfoliations on the former. High mortality on P. friedrichsthalianum and P. guineense could be associated with biochemical factors and suggests Capulinia not evolved on those. High survival (90%) and fertility (2639.80±161.43 eggs/female) of Capulinia on CR and population statistics (R_o :1090.81, T:45.37 y r_m:0.20) explain the high infestations that occurred in the absence of efficient natural enemies when the insect colonized new areas. This capacity for population development partially supports the importance Capulinia reached as guava pest in Venezuela. The effect of bark physical features and plant biochemestry could constitute sources for resistance in search for lowering incidence and damages by Capulinia sp.

Additional key words: Coevolution, guava cottony scale, phenetic resistance.

Introducción

Por ser Capulinia sp. cercana a jaboticabae von Ihering, una nueva especie, poco se conoce acerca de su origen y de las especies de plantas hospederas sobre las cuales evolucionó. Las fuertes infestaciones inicialmente observadas sobre guayabo, Psidium guajava L., evidenciaban el alto potencial reproductivo de este insecto (Cermeli y Geraud-Pouey 1997) además de su adaptabilidad a esa hospedera, aunque todas las especies descritas dentro de este género están asociadas con Myrciaria spp. y Metrosideros spp., otros géneros de la familia Myrtaceae, (Hempel 1900, Miller 1999 citando a varios). Posteriores investigaciones demostraron que dicho potencial había sido subestimado (Chirinos et al. 1997a, 1997b), lo cual refuerza la adaptabilidad de Capulinia sp. a guayabo. No obstante, esa adaptabilidad puede ser independiente de la relación evolutiva insecto fitófago-planta hospedera. Por su evidente oligofagia (sólo lo hemos observado formando colonias sobre P. guajava y escasamente sobre P. friedrichsthalianum Berg.-Niedenzu), el insecto pudo haber evolucionado en asociación con otra especie o grupo de especies cercanas de plantas dentro de la familia Myrtaceae. El caso del Leptinotarsa decemlineata (Say), (Coleoptera: Chrysomelidae), ilustra bien este tipo de situación donde un insecto fitófago se adapta a una nueva planta hospedera cultivada. Originalmente asociada con especies silvestres de Solanum de las montañas rocosas de Norteamérica, se adaptó a la papa, S. tuberosum L., originaria de Suramérica, convirtiéndose en una de sus mayores plagas en Norteamérica y Europa (Metcalf y Flint, 1939).

También desde temprano observamos que Capulinia sp. mostraba marcadas diferencias en cuanto a capacidad de desarrollar poblaciones sobre algunas especies de Psidium (Geraud-Pouey y Chirinos 1999). En consecuencia, es posible aproximar el entendimiento de las vías evolutivas del insecto y así inferir acerca de su origen geográfico, evaluando su capacidad de desarrollar poblaciones sobre potenciales plantas hospederas, a partir de la estimación de los diferentes parámetros biológicos y demográficos. El conocimiento del origen geográfico y de las plantas hospederas sobre las cuales evolucionó un insecto, son fundamentales entre otras cosas, para ubicar sus enemigos naturales específicos para ser utilizados en programas de control biológico clásico (Bartlet y van den Bosch 1964, Zwölfer et al. 1976, van den Bosch et al. 1982). Aunque existe una especie de parasitoide, Metaphycus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), con marcado efecto como regulador de poblaciones de Capulinia sp. en el campo (Geraud-Pouey et al. 1997a, Cermeli y Geraud-Pouey 1997, Chirinos-Torres et al. 2000, Geraud-Pouey et al. 2001a), no se descarta la posibilidad de futuras introducciones de nuevos enemigos naturales de este insecto si estuviesen disponibles.

Después de las características intrínsecas de cada especie, en el caso de los artrópodos fitófagos, el potencial para desarrollar sus poblaciones deriva en primera instancia de la relación con la planta hospedera (Geraud-Pouey et al. 1997b). La supervivencia, duración del desarrollo y fecundidad son indicadoras de esa relación y sirven para calcular la velocidad con la cual puede aumentar la población, bajo ciertas condiciones de tipo y calidad de planta hospedera, temperatura, humedad relativa, etc. (Geraud-Pouey et al 1997b). Así mismo, con base a esos indicadores es posible determinar cuan adecuada es una planta hospedera para un insecto fitófago (Geraud 1986).

Además de servir como herramientas básicas para el entendimiento de las dinámicas poblacionales de las especies (Sothwood 1966, Krebs 1978, Bonato et al. 1995 citando a Poole 1974 y a Dempter 1975), este tipo de estudios permite visualizar el efecto que tienen los factores reguladores (especialmente enemigos naturales) para aprovecharlos al máximo en programas de manejo integrado de plagas (Geraud-Pouey et al. 1997b). Dicha visualización se logra comparando el potencial para desarrollar poblaciones sin mayores restricciones que las impuestas por la planta hospedera (estimado mediante modelos matemáticos) (Krebs 1978 citando a Lotka 1922), con las poblaciones observadas en el campo, sobre las cuales influyen otros factores, especialmente enemigos naturales.

Por tales razones, para estimar la amplitud de especies de plantas hospederas para Capulinia sp., así como el grado de susceptibilidad al insecto de dos selecciones de Psidium guajava, se evaluó su comportamiento poblacional sobre esas selecciones y otras dos especies taxonómicamente cercanas: P. friedrichsthalianum Berg.-Niedenzu y P. guineense Swartz.

Materiales y Métodos

Esta investigación fue realizada durante el período junio-octubre 1999. Se evaluaron la supervivencia, duración del desarrollo y fertilidad de Capulinia sp. cercana a jaboticabae von Ihering, así como su potencial para desarrollar poblaciones sobre dos selecciones de guayabo, P. guajava: Criolla Roja (comúnmente sembrada en la zona productora del Zulia) y la Selección 12 del Centro Frutícola de la Región Zuliana (CENFRUZU, CORPOZULIA), y otras dos especies del mismo género: cas o guayabo cas, P. friedrichsthalianum y guayabito de cerro, P. guineense. La Selección 12 es considerada menos susceptible a Capulinia sp. (Máximo Matheus, comunicación personal, CENFRUZU, COPORZULIA, Zulia, Venezuela) y se caracteriza por presentar menos exfoliaciones de corteza en troncos y ramas maduras, comparado con la Criolla Roja. Las exfoliaciones de la corteza son importantes para la supervivencia del insecto ya que las ninfas de primer estadio se ubican debajo de ellas para comenzar a alimentarse (Cermeli y Geraud-Pouey 1997, Geraud-Pouey et al. 2001b). En las otras dos especies, las exfoliaciones de corteza son suficientemente abundantes como para permitir el establecimiento de las ninfas de primer estadío de Capulinia sp. (Geraud-Pouey et al. 2001b). Fueron incluidas cinco repeticiones de cada tratamiento y la unidad experimental consistió de una planta (en maceta). Las condiciones de laboratorio, manejo de plantas experimentales, colonias de laboratorio, establecimiento de cohortes experimentales, evaluaciones del desarrollo, fecundidad y fertilidad fueron detalladas en anterior publicación (Geraud-Pouey et al. 2001b).

Análisis demográficos. Fueron elaboradas tablas de vida y fertilidad para cohortes (Krebs 1978), evaluando supervivencia, duración del desarrollo y fertilidad sobre la misma cohorte siguiendo el método descrito por Chi y Liu (1985). La supervivencia fue discriminada por fases de desarrollo: huevo, ninfas de primer estadío, ninfas de segundo estadío hembras, sumatoria de las ninfas de segundo al cuarto estadío para machos, hembras adultas y machos adultos. También fue obtenida la supervivencia para el total de individuos por especie de planta hospedera. Los estadísticos poblacionales fueron calculados mediante las fórmulas referidas por Krebs (1978), presentadas a continuación.

Tasa neta reproductiva (R_o) o tasa de multiplicación por generación, es decir, las veces que puede multiplicarse una población por cada generación del insecto.

R_o =ål_xm_x

donde:

l_x = proporción de individuos sobrevivientes a la edad x.

m_x = número promedio de huevos fértiles (fertilidad) puestos a la edad x.

Tiempo generacional (T) o tiempo promedio transcurrido entre el inicio de la generación parental y el inicio de la generación filial, en este caso expresado en días.

T = åxl_xm_x /å l_xm_x

donde:

x = edad de individuos = tiempo transcurrido desde inicio de la fase de huevo.

La tasa intrínseca de desarrollo poblacional (r_m) o máxima tasa de incremento poblacional que se puede lograr para alguna combinación particular de temperatura, humedad, calidad de alimento, etc. También llamada tasa instantánea. En este caso está expresada en aporte de individuo por individuo por día.

r_m = ln(R_o)/T

El valor de r_m así calculado, es una aproximación (Krebs 1978) y para afinarlo, es sustituido en la ecuación de Lotka (1907, 1913) referido por Krebs (1978)

åe ^_rmx l_xm_x = 1 donde:

e = base de los logaritmos neperianos.

Si el valor calculado sobrepasa la unidad por una magnitud superior a 0,001, se modifica el valor de r_m, calculando un valor de incremento (D) para el mismo (Rabinovich 1980):

D = ln(S)/b

donde:

S = valor calculado con la ecuación de Lotka, el cual difiere de la unidad.

b = åx/n

n = número de clases de edades.

El valor de D es sumado a r_m y vuelto a sustituir ese nuevo valor en la ecuación, haciendo las iteraciones necesarias hasta que la igualdad sea £ 1,001.

Además, para visualizar mejor el efecto de las especies de plantas sobre el insecto, se hizo una simulación de su desarrollo poblacional en aquellas especies sobre las cuales logró reproducirse. Para ello fue utilizada la forma integral de la ecuación de Lotka (1922) referida por Krebs (1978):

N_t=N_o e^rmt

donde:

N_t = número de individuos al tiempo t.

N_o = número de individuos al inicio de la población (se partió de un individuo: suponiendo una hembra fertilizada).

t = tiempo de desarrollo de la población (1-46 días: tiempo generacional, aproximado a la unidad).

Análisis estadísticos. La supervivencia del insecto hasta adulto y la proporción de sexos fueron analizadas con un diseño de bloques al azar, después de transformarlas a la función arcoseno(x)^1/2. Las duraciones del desarrollo para: ninfas de primer estadío (N1), segundo estadío hembras (N2H), ninfas de segundo (N2M), tercero (N3M), cuarto estadío para machos (N4M), duración total de estadíos ninfales en hembras (N1-N2H) y en machos (N1-N4M), longevidad de adultos y la fertilidad fueron comparados con un diseño de parcelas divididas, donde la parcela principal correspondió a los individuos y la subparcela a las especies de plantas. Los valores de fertilidad fueron transformados a la función [(x+1)^1/2] para ajustarlos a la distribución normal.

Los estadísticos poblacionales (R_o, T y r_m) fueron comparados con un bloques al azar. Previo al análisis, R_o y r_m fueron transformados a la función (x+1)^1/2 también para ajustarlos a la distribución normal. Todas las variables fueron analizadas con el Modelo Lineal General (GLM). La superivencia fue comparada a través de la prueba de Tukey (P<0,05) y el resto a través de los mínimos cuadrados (P<0,01). Dichos análisis fueron hechos con el programa estadístico SAS®.

Resultados y Discusión

Supervivencia. La Figura 1 muestra la supervivencia discriminada por fase de desarrollo y la Figura 2 la supervivencia para el total de individuos de Capulinia sp., sobre las diferentes especies de plantas evaluadas. Sólo el 1,01% de los huevos no mostraron desarrollo embrionario (contenido amorfo).Todos aquellos en los cuales el embrión se desarrolló (con ojos visibles a través del corion) eclosionaron. Sobre P. guineense, ningún individuo sobrepasó el primer estadío, alargándose la duración de algunos de ellos hasta los 20 días (Figuras 1 y 2). Sobre P. friedrichsthalianum, también ocurrió una mortalidad acentuada de ninfas de primer estadío, asociada con alargamiento del desarrollo, observándose individuos en este estadío hasta el día 40. Sólo 4,30% de los individuos pasó a ninfas de segundo estadío y 3,75% logró sobrevivir hasta adulto (Cuadro 1). Por esta razón, los porcentajes de individuos sobrevivientes en estas fases no pueden ser apreciados en la Figura 1. En resumen, la curva de supervivencia para el total de individuos (Figura 2) sobre esta especie denota una alta mortalidad temprana, seguida de un período de menor pero constante mortalidad.

La menor supervivencia sobre P. friedrichsthalianum y la total mortalidad temprana sobre P. guineense, no parece ser consecuencia de limitaciones físicas de la corteza para el establecimiento de ninfas de primer estadío, ya que un alto porcentaje de éstas (>70%) lograron fijarse sobre esas especies (Figura 1). Otros factores parecieran afectar la supervivencia posterior a la fijación, cuando comienzan a alimentarse. Las ninfas de Capulinia sp., sobre P. friedrichsthalianum produjeron filamentos cerosos con mucho menor profusión comparado con aquellas sobre P. guajava. Además a través del integumento, se observaba desuniformidad en coloraciones internas y antes de morir presentaban una mancha pardusca atípica alrededor de la proboscis.

Sobre P. guineense no produjeron filamentos y también presentaban esa mancha pardusca. Ello podría indicar intoxicación temprana del insecto. Geraud (1986) refiere que la mortalidad de larvas neonatas de Phthorimaea operculella (Zeller) después de comenzar a alimentarse sobre hojas de tomate podría estar asociada a efectos tóxicos de la planta sobre el insecto, lo cual parece ser el caso de Heliothis zea (Boddie) (Geraud et al. 1997c).

Cuadro 1. Supervivencia (%) hasta adulto de Capulinia sp. sobre varias 
especies de Psidium bajo condiciones de laboratorio.  
Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través
de la prueba de Tukey (P<0,05). Medias con igual letra no 
difieren significativamente.

La supervivencia fue mucho mayor sobre ambas selecciones de P. guajava (Cuadro 1). Todas las ninfas que completaron el primer estadío, llegaron hasta adulto, alcanzando supervivencia de 63,45% sobre la Selección 12 y de 90,60% sobre Criolla Roja (Figura 1). Las diferencias de supervivencia sobre ambas selecciones están principalmente asociadas con las características físicas de la corteza. Experimentos realizados en el laboratorio mostraron que las exfoliaciones de la corteza del guayabo son determinantes para la fijación de ninfas de primer estadío (Geraud et al. 2001b). Así, en el citado experimento se obtuvo que la población de Capulinia, en plantas de guayabo con exfoliaciones tanto naturales como artificiales, la supervivencia superó el 70%, mientras que sobre plantas con cortezas lisas no sobrevivió más allá del 2%. Como ya habia sido referido, esto es consecuencia del comportamiento de las ninfas de primer estadío de Capulinia sp., que al final de su fase de dispersión, tienden a ubicarse debajo de esas exfoliaciones de corteza para protegerse y allí establecerse (Cermeli y Geraud-Pouey 1997, Geraud-Pouey et al. 2001b). Aunque no fueron cuantificadas, como ya se mencionó, las exfoliaciones de corteza en Criolla Roja son visiblemente más profusas que en la Selección 12.

La aún alta supervivencia sobre la Selección 12, sugiere un moderado efecto de esta característica de su corteza. No obstante, hay que tomar en cuenta que ésta es menos marcada en ramas jóvenes (periféricas de la copa del árbol) en las cuales se producen mas exfoliaciones, comparado con tallos y ramas maduras. Por tratarse de plantas jóvenes, las utilizadas en este experimento, no tenían tan marcada esa característica, razón por la cual no resultó tan afectada la supervivencia. Ello sugiere que sobre la Selección 12 la supervivencia del insecto podría variar con la fenología de la planta. Los cambios de la condición de la planta dentro de su fenología, afectando a algún fitófago, pueden ser de diferente naturaleza. Jordano y Gomariz (1994) encontraron diferencias en la supervivencia de larvas neonatas de Zerynthia rumina L., debido a su incapacidad de alimentarse sobre las hojas maduras de una de sus hospederas, las cuales se vuelven rústicas al avanzar en edad. Edwards y Wratten (1980) citando a Van Emdem (1972) refieren que las plantas de avena producen un cilindro denso formado por fibras con alto contenido de sílice, alrededor de la periferia de sus tallos, el cual dificulta la penetración de larvas de la mosca taladradora de los tallos, Oscinella sp. y cuya proporción de fibras es mayor en tallos de plantas viejas.

En las Figuras 1 y 2 se observa una violenta disminución de la supervivencia sobre ambas selecciones de P. guajava aproximadamente a los 28 días. Esto es debido a la corta longevidad de los machos adultos (Chirinos 2000). A partir de entonces, los gráficos sólo muestran la supervivencia de hembras adultas, la cual fue mayor sobre Criolla Roja comparado con la Selección 12 (40,30% y 21,16% respectivamente, del total de individuos al inicio de las cohortes).

Estos resultados demuestran que de las especies estudiadas, P. guajava (ambas selecciones) fue la que más favoreció la supervivencia de Capulinia sp., seguido de escasa supervivencia sobre P. friedrichsthalianum y sin individuos sobreviviendo más allá del primer estadío sobre P. guineense (Figura 1, Cuadro 1).

Duración del desarrollo. La duración promedio de las diferentes fases del desarrollo de Capulinia sp., están resumidas en los Cuadros 2 al 5. La proporción de sexos se muestra en el Cuadro 5. En el Cuadro 2, se observa que la duración de la fase de huevo fue casi uniforme entre las diferentes especies de plantas hospederas. Esta fase no depende de las especies evaluadas, ya que todos los huevos provenían de hembras de colonias criadas sobre P. guajava. La duración promedio de las ninfas de primer estadío sobre P. friedrichsthalianum resultó significativamente mayor (cerca del doble) que sobre las dos selecciones de P. guajava, sin diferencias significativas entre estas últimas (Cuadro 2).

Cuadro 2. Duración (días) de la fase de huevo (H) y de ninfas de primer estadío (N1)
de Capulinia sp., sobre varias especies de Psidium bajo condiciones de laboratorio. 
Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través de la prueba de 
mínimos cuadrados (P<0,01). Medias con igual letra no difieren significativamente. 
n=número de individuos evaluados.

Así mismo, la duración de las ninfas de segundo estadío hembras (Cuadro 3) y machos, así como de las ninfas de cuarto estadío machos (Cuadro 4) fueron significativamente mayores sobre P. friedichsthalianum, aunque en menor proporción que en el caso de las ninfas de primer estadío. Esto sugiere que ocurrida la mayor selección sobre ninfas de primer estadío, los sobrevivientes fueron los mejor adaptados a esa especie de planta hospedera. No se detectaron diferencias significativas en las duraciones de ninfas de tercer estadío machos y en la longevidad del macho adulto. La duración total de los estadíos ninfales para machos y hembras fue significativamente superior sobre P. friedichsthalianum (Cuadro 5). Ello evidencia que la planta hospedera afecta la duración del desarrollo de Capulinia sp. Efectos de la planta hospedera sobre la duración del desarrollo han sido documentados para diversas especies de insectos (Geraud 1986, Reyes 1986, Kerns et al. 1989, Heineck y Corseuil 1991, Romanow et al. 1991, Narváez y Notz 1993, Hawthorne y Via 1994, Jordano y Gomariz 1994, Soria y Mollema 1995, Domínguez-Gil y McPheron 1997). En otros casos la duración del desarrollo no se ve afectada por la especie de planta hospedera, aunque ésta influya de alguna otra manera en la biología del insecto (Boavida y Neuenschwander 1995, Sánchez et al. 1997).

Cuadro 3. Duración (días) de ninfas de segundo estadío hembras (N2H) 
y longevidad de hembras adultas de Capulinia sp. sobre varias especies 
de Psidium bajo condiciones de laboratorio. Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través de la 
prueba de mínimos cuadrados (P<0,01). Medias con igual letra no difieren 
significativamente. n=número de individuos evaluados.

La longevidad de hembras adultas fue significativamente mayor sobre las dos selecciones de P. guajava comparado con P. friedrichsthalianum (66-73%; Cuadro 3). Sobre esta especie de planta, dicha longevidad está positivamente correlacionada con la fertilidad (Chirinos 2000). En este caso la fertilidad sobre esas dos selecciones también fue superior (Cuadro 6). Sobre P. friedrichsthalianum, la menor longevidad de la hembra adulta, evidentemente no es la sola explicación para tan escasa oviposición. Algún factor de la planta pareciera afectar la fisiología del insecto, reduciendo la supervivencia, alargando el desarrollo, disminuyendo la longevidad de la hembra y con mayor intensidad su fertilidad (Cuadro 6). Este patrón de desadaptación es uno de los atributos que confiere resistencia de plantas a artrópodos fitófagos. La resistencia al trip de las flores, Frankliniella occidentalis (Pergande), en ciertas líneas de pepino, Cucumis sativus L., es producto de la prolongación del desarrollo y disminución de la fertilidad de la hembra aparentemente asociado con efectos sobre la fisiología del insecto (Soria y Mollema 1995).

Proporción de sexos. En la proporción de machos también se detectaron diferencias, resultando P. friedrichsthalianum >P. guajava, Selección 12>P. guajava, Criolla Roja. La proporción de machos sobre P. friedrichsthalianum fue 1,8 y 2,8 veces mayor que aquellas sobre la Selección 12 y Criolla Roja, respectivamente. Como mencionamos anteriormente (ver Supervivencia), la marcada menor supervivencia sobre P. friedrichsthalianum podría tener que ver con algún efecto de la planta, posiblemente bioquímico, sobre la fisiología del insecto. Dado que el macho se alimenta muy poco (solo durante el primer estadío y parte del segundo) (Chirinos 2000, Geraud-Pouey et al. 2001b), estaría mucho menos expuesto que la hembra a este efecto de la planta, aumentando la probabilidad de sobrevivir. Mayor proporción de machos asociada con menor supervivencia, dependiendo del alimento, ha sido observada para el coquito de la harina, Tribolium confusum Jacquelin duVal (Khan y Bhuiyan 1983). Aunque no específicamente señalado por los autores (Domínguez-Gil y MacPheron 1997), igual relación entre proporción de machos y supervivencia ocurrió para Platynota idaeusalis (Walker), asociado con diferentes especies de plantas hospederas.

Cuadro 4. Duración (días) de ninfas de segundo (N2M), tercer (N3M) y cuarto estadío (N4M) y 
longevidad de machos adultos de Capulinia sp. sobre varias especies de Psidium bajo condiciones 
de laboratorio. Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través de la prueba de mínimos cuadrados
(P<0,01). Medias con igual letra no difieren significativamente. n=número de individuos evaluados.

Cuadro 5. Proporción de sexos (hembra: macho, H:M) y duración total de los estadíos ninfales para 
hembras (N1-N2H) y machos (N2-N4M) de Capulinia sp. sobre varias especies de Psidium bajo
condiciones de laboratorio. Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través de la prueba de mínimos cuadrados 
(P<0,01). Medias con igual letra no difieren significativamente.

Cuadro 6. Fertilidad (huevos/hembra) y estadísticos poblacionales (R_o, r_m y T) para las diferentes 
especies de Psidium, bajo condiciones de laboratorio. Período junio-octubre 1999.

Medias±error estándar. Comparaciones de medias hechas a través de la prueba de mínimos cuadrados 
(P<0,01). Medias con igual letra no difieren significativamente.

Las diferencias en las proporciones de machos observadas sobre ambas selecciones de P. guajava, también estuvieron directamente asociadas con diferencias en la supervivencia, aunque en menor proporción. Mientras Criolla Roja tuvo 30% más de supervivencia hasta adulto que la Selección 12, al morir los machos adultos, la diferencia de supervivencia (hembras) se incrementó al 47,5%, lo cual tiene relación directa con la mayor proporción de machos sobre la Selección 12.

Fertilidad. El promedio de huevos fértiles se presenta en el Cuadro 6. La Figura 3 muestra las curvas de supervivencia del total de individuos y la fertilidad diaria/hembra para P. friedrichsthalianum y las dos selecciones de P. guajava. Allí se observa que la máxima oviposición sobre P. friedrichsthalianum no sobrepasó de 10 huevos/día, y los huevos fértiles/hembra fueron puestos sólo durante cinco días (seguidos).

Sobre ambas selecciones de P. guajava el patrón de fertilidad diaria fue parecido, con diferencias de oviposición en el tiempo. La máxima oviposición para ambas selecciones ocurrió en los primeros quince días aproximadamente. Durante ese período, sobre la Selección 12, Capulinia sp. alcanzó mayores valores diarios de oviposición, pero disminuyó más rápidamente que en Criolla Roja (Figura 3), siendo mayor en total la fertilidad promedio sobre esta última, pero no significativamente (Cuadro 6). Las ligeras diferencias para la fertilidad entre Selección 12 y Criolla Roja podrían estar asociadas a que en esta última hubo algunas deficiencias en la calidad de las plantas ya que sus tallos no alcanzaron el grosor deseable para estos experimentos (aproximadamente 1 cm de diámetro), lo cual a consecuencia de la alta supervivencia, pudo haber ocurrido competencia intraespecífica y así limitado la oviposición. De hecho, donde hubo aglomeración de varias hembras, se notó cierta tendencia a reducir el número de huevos/hembra (Chirinos 2000). No obstante, esto no fue registrado. De haberse utilizado plantas de Criolla Roja en mejores condiciones probablemente esas diferencias entre selecciones se hubiesen incrementado.

Más acentuada resultó la diferencia de supervivencia sobre estas dos selecciones, como se mencionó anteriormente. La relación entre supervivencia y fertilidad puede variar para un insecto dependiendo de las plantas hospederas evaluadas. Costa et al. (1991) no observaron diferencias en oviposición pero sí en supervivencia de Bemisia tabaci (Gennadius) sobre lechuga y melón. Por el contrario, Sánchez et al. (1997) reportan para el mismo insecto diferencias significativas en la fertilidad y no en la supervivencia sobre otras cinco especies de plantas hospederas.

Tiempo generacional (T), tasa neta reproductiva (R_o) y tasa intríseca de desarrollo poblacional (r_m). Los estadísticos demográficos combinan en forma ponderada el efecto de la supervivencia (l_x), tiempo de desarrollo hasta adulto, proporción de sexos y fecundidad o fertilidad (m_x) durante la longevidad de la hembra adulta. Así, el tiempo generacional (T) expresa la edad promedio de la hembra reproduciéndose dentro de una cohorte (para este tipo de tabla de vida) o el tiempo promedio que toma una generación (huevo-huevo, en este caso). La tasa neta reproductiva (R_o) indica las veces que se multiplica la población al cabo de una generación y la tasa intrínseca de desarrollo poblacional (r_m) refiere el aporte instantáneo de cada individuo al desarrollo poblacional a lo largo de su vida. Este último estadístico resume todos los anteriores y expresa el potencial de una especie para desarrollar sus poblaciones dentro de un cuadro de condiciones determinadas.

Por no haber sobrevivido individuos a edad reproductiva, obviamente no fue posible calcular los estadísticos demográficos para Capulinia sp. sobre P. guineense. El resto de las especies de plantas hospederas produjeron marcadas diferencias en dichos estadísticos. Sobre P. friedrichsthalianum, los tres estadísticos (R_o, T y r_m) resultaron significativamente inferiores a los producidos sobre las dos selecciones de P. guajava. El inferior T, es consecuencia del menor tiempo de reproducción por reducida longevidad de las hembras, ya que el tiempo de desarrollo ninfal hasta edad reproductiva fue considerablemente mayor (para hembras, 48,4% y 50,9% mayor que Selección 12 y Criolla Roja, respectivamente, calculado del Cuadro 5. A pesar de la escasa supervivencia (Cuadro 1) y fertilidad (Cuadro 6) alcanzada por el insecto sobre esta hospedera, por cada generación de 31,9 días, su población todavía puede multiplicarse 10,8 veces (Cuadro 6).

En el caso de las dos selecciones de P. guajava, la significativamente menor R_o sobre la Selección 12, es producto de una marcada menor supervivencia (42,8% < Criolla Roja, Cuadro 1) y ligeramente menor fertilidad (7,5%, Cuadro 6). No obstante, debido a que sobre dicha selección la oviposición se concentró hacia el inicio de la fase adulta de las hembras (Figura 3), el T resultó menor que sobre Criolla Roja (16,0%, Cuadro 6), en consecuencia, el valor de r_m obtenido sólo resultó ligeramente menor (5,3%, Cuadro 6). A pesar de esta pequeña diferencia, al simular los crecimientos poblacionales sobre ambas selecciones, se aprecia mejor el efecto diferencial de ellas sobre el insecto (Figura 4). Más acentuada aún es la diferencia con las incipientes poblaciones simuladas sobre P. friedrichsthalianum, todo lo cual se aproxima a las diferencias comúnmente observadas en el campo.

En general se considera que la r_m es un buen indicador del potencial para desarrollar poblaciones de los insectos y por ende de cuán favorable les resultan las condiciones evaluadas tales como temperatura (DeLoach 1974, Tingle y Copland 1988, Bonato et al. 1995), planta hospedera y sustratos alimentarios (Culliney y Pimentel 1985, Geraud 1986, Tingle y Copland 1988, Kerns et al. 1989, Geraud-Pouey et al. 1997c, Sánchez et. al. 1997), entre otros. La consideración por separado de la supervivencia, tiempo de desarrollo hasta adulto, fecundidad/fertilidad, entre otros, permiten apreciar efectos específicos de la planta hospedera sobre el artrópodo fitófago, pero el cálculo de estadísticos demográficos combina esos efectos hacia los fenómenos poblacionales (Geraud 1986).

Las diferencias encontradas para supervivencia, duración del desarrollo y fertilidad de Capulinia sp., sobre las diferentes especies de Psidium evaluadas sugieren que P. guineense y P. friedrichsthalianum distan mucho de las especies de plantas hospederas sobre las cuales evolucionó esta especie de Capulinia. El alargamiento de la duración y la acentuada mortalidad de las ninfas de primer estadío después de haberse establecido sobre estas plantas igualmente sugieren la existencia de factores diferentes al efecto físico de las exfoliaciones de corteza. Esto abre las puertas a posibles factores bioquímicos interfiriendo con el desarrollo y la supervivencia del insecto. En este sentido, Feeny (1973) refiere que las razones para suponer la evolución entre insectos y plantas, tienen que ver con las sustancias bioquímicas que éstas últimas poseen con base a las cuales el insecto puede discriminar entre hospederas y no hospederas por su comportamiento diferencial como respuesta a esas sustancias secundarias.

Las plantas contienen variadas sustancias químicas que parecen no estar directamente conectadas con el proceso metabólico de la fotosíntesis, las cuales son las sustancias secundarias, que pueden actuar como toxinas (Edwards y Wratten 1980, Capítulo 3). Efectos de los componentes químicos de las plantas sobre artrópodos han sido documentados para varias especies de fitófagos (Yu y Terriere 1974, Kennedy y Yamamoto 1979, Isman y Duffey 1982, Reyes 1986, Romanow et al. 1991, Broadway y Villani 1995, Soria y Mollema 1995, Domínguez-Gil y McPheron 1997) e inclusive entomófagos (Campbell 1975, Tingle y Copland 1988).

Por otro lado, no hay que descartar diferencias de efectos nutricionales sobre el insecto, entre las especies de plantas evaluadas. Capulinia sp. es un insecto chupador que se alimenta del floema. Todos los Coccoidea con excepción del los Diaspididae se alimentan del floema (Llorens 1990). Los insectos que se alimentan del floema obtienen directamente agua, minerales, azúcares, vitaminas y nitrógeno soluble, este último como aminoácidos libres (Edwards y Wratten 1980). Los cambios en las concentraciones de nitrógeno pueden afectar marcadamente la fecundidad de los insectos, como es el caso de Brevicorine brassicae L., donde la variación de un solo aminoácido (treonina) afecta sensiblemente la fecundidad de este insecto (Van Emden citado por Edwards y Wratten 1980). Efectos asociados con la calidad nutricional de la planta hospedera han sido documentados para otros artrópodos (Geraud 1975, Narváez y Notz 1993, Jordano y Gomariz 1994, Boavida y Neuenschwander 1995, Narváez y Notz 1996, Soria y Mollema 1995). No se descartan este tipo de efecto en la supervivencia de Capulinia sp. sobre P. guineense y P. friedrichsthalianum, así como en la fecundidad sobre esta última, además del referido efecto de las sustancias secundarias que pudiesen contener. Para caracterizar genéticamente P. guajava y P. friedrichsthalianum, Albany et al. (1998) elaboraron patrones electroforéticos de las isoenzimas de estas especies. Ellos encontraron patrones similares en la peroxidasa, con diferencias significativas entre los patrones de fosfatasa ácida, µ y ß-esterasa. Como las enzimas están involucradas en los procesos metabólicos de las plantas, posiblemente los diferentes patrones izoenzimáticos definan rutas metabólicas que den origen a algunas sustancias secundarias distintas en ambas especies.

Estos resultados permiten diferenciar tres situaciones corroborando resultados anteriores (Geraud-Pouey y Chirinos 1999). La primera representada por P. guineense sobre la cual Capulinia sp. no logró sobrevivir más allá del primer estadío. De hecho, sobre esta especie de planta, nunca hemos observado colonias de Capulinia, a pesar de haber sido inoculadas profusamente con masas de huevos, en varias ocasiones y de tener plantas en macetas de P. guineense junto con P. guayava infestadas con Capulinia, lo cual permitiría que las primeras se infestaran fácilmente. Esto deja a esta especie de planta al margen de las posibles hospederas del insecto.

La segunda, P. friedrichsthalianum, donde la alta mortalidad, la relativamente larga duración del desarrollo y la extremadamente baja fecundidad/fertilidad del insecto, produjeron un bajo valor de r_m, el cual indica su pobre potencial para desarrollar poblaciones sobre esta especie de planta. Sin embargo, aunque con dificultades, Capulinia sp. logra desarrollar pequeñas poblaciones sobre P. friedrichsthalianum, convirtiéndola en potencial hospedera del insecto, en caso de aumentar la presión de selección hacia esa hospedera. En Centro América (Costa Rica, Guatemala, Salvador) y Estados Unidos (California y Florida), P. friedrichsthalianum es cultivado en jardines y en algunos casos producido comercialmente (Martin et al. 1987, Morton 1987, Hoyos 1989) y ante su apreciable resistencia a nemátodos agalladores de raíces del género Meloidogyne (Cassasa et al. 1998), el cual constituye un serio problema para la producción de guayaba en la planicie de Maracaibo (Montiel, et al. 1997) y en otras zonas del país, se visualiza su utilización como patrón en propagación de guayabo por injertación, sin descartarse producirlo comercialmente para industria de jugos y mermeladas. De aumentar la superficie de huertos sembrados con esta especie de planta podrían seleccionarse biotipos de este insecto especifícamente adaptados a P. friedrichsthalianum. El caso de Rhopalosiphum maidis (Fitch) evidencia que hay formas genotípicamente distintas, adaptadas a sorgo y maíz pero no adaptadas a cebada y viceversa (Brown y Blackman 1988). Estos biotipos o razas no son estáticos en el tiempo y en el espacio, sino suelen variar de acuerdo a factores de selección incidiendo sobre sus poblaciones. La resistencia de líneas de frijol, Vigna sinensis (L.), puede ser vencida por el coquito de los granos, Callosobruchus maculatus (F.), seleccionando en el laboratorio razas de este insecto adaptadas a las mismas, durante seis o más generaciones (Messina y Renwick 1985).

El tercer caso lo representa P. guajava, sobre la cual el insecto logra completar su ciclo de vida y reproducirse en forma espectacular. Aunque probablemente Capulinia sp. no evolucionó sobre esta especie de planta, al colonizarla, le resultó muy adecuada como hospedera. Las ligeras diferencias entre las dos selecciones, detectadas durante este estudio, documentan las razones por las cuales en el campo la Selección 12 generalmente suele ser menos atacada que la Criolla Roja. Tal como se demuestra en otros experimentos de laboratorio (Geraud-Pouey et al. 2001), la clave parece estar en la menor supervivencia de las ninfas de primer estadío, al no disponer de suficientes exfoliaciones de corteza, debajo de las cuales protejerse para comenzar a alimentarse. Probablemente de utilizarse en futuros experimentos plantas de mayor edad, en las cuales la escasez de exfoliaciones se acentúa, la diferencia entre ambas selecciones se haría más aparente. De todos modos no es indispensable un marcado efecto de resistencia a insecto fitófago, ya que moderados efectos de esta naturaleza pueden potenciarse en combinación con otros factores de control tales como enemigos naturales (Stark et al. 1972), entre los cuales el parasitismo ya existente puede ser uno.

Es importante resaltar que estos resultados están referidos a plantas jóvenes (cinco meses de edad y un centímetro de grosor en base del tallo), por tanto, los mismos, tienen que ser analizados dentro de este marco de referencia, ya que la arquitectura y fisiología de árboles en producción son mucho más diversificadas que la de plantas en macetas.

Conclusiones

Con base a los resultados obtenidos para los estadísticos poblacionales de Capulinia sp., sobre P. guajava, Criolla Roja, una generación de 45,37 días (T) puede multiplicarse 1090,81 veces (R_o) lo que representa un aporte instantáneo de 0,20 individuo por individuo por día (r_m). Esta información explica razonablemente las altas infestaciones encontradas en el campo especialmente en la época de colonización de nuevas zonas en ausencia de enemigos naturales específicos. Este potencial para desarrollar poblaciones justifica en parte la importancia que alcanzó como plaga del cultivo del guayabo en Venezuela.

La menor supervivencia encontrada sobre P. guajava, Selección 12 con respecto a Criolla Roja muestra el efecto físico que tienen las exfoliaciones de corteza sobre la supervivencia de las ninfas de primer estadío de Capulinia sp.

Las diferencias encontradas para supervivencia, duración del desarrollo y fertilidad de Capulinia sp., sobre las diferentes especies de Psidium evaluadas sugieren que P. guineense y P. friedrichsthalianum distan mucho de las especies de plantas hospederas sobre las cuales evolucionó esta especie de Capulinia. Ello sugiere que factores bioquímicos de estas especies de plantas determinan la menor supervivencia del insecto.

Dada la importancia de Capulinia sp. como plaga del cultivo del guayabo, la condición física de la corteza y las características bioquímicas de la planta, podrían constituir factores de resistencia al insecto. Por moderados que sean estos tipos de efectos, su combinación con factores de regulación poblacional como el parasitismo, potenciarían el efecto global al ser utilizados para disminuir la incidencia y daños por este insecto, enmarcados dentro de programas de manejo integrado de plagas y enfermedades de este frutal.

Agradecimientos

Al Fondo Nacional de Ciencia Tecnología e Innovación (FONACIT, antiguo CONICIT) por haber subvencionado los estudios de Maestría de la Ing. Agr. Dorys T. Chirinos, dentro de los cuales se realizó esta investigación. Al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico (CONDES) de LUZ (Proyecto 2154-95), por haberla financiado parcialmente y al Centro Fruticola del Estado Zulia-CORPOZULIA por haber aportado las plantas de P. guajava (Criolla Roja y Selección 12) y P. friedrichsthalianum utilizadas en los experimentos.

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